87-雪兔和猞猁的种群调节：非对称的食物网结构

Stenseth, N. Chr., Falck, W., Bjørnstad, O. N. & Krebs, C. J. Population regulation in snowshoe hare and Canadian lynx: Asymmetric food web configurations between hare and lynx. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 94, 5147–5152 (1997).
该文由上述引用总结而成，编辑：梁生。如有意见、修正，请联系：liangjh21@lzu.edu.cn

名词解释（仅供参考）

维数：系统动力学中，描述系统状态所需的状态变量个数

摘要

通过加拿大北方针叶林中时间跨度为9-11年的雪兔、猞猁时间序列，研究发现雪兔时间序列的维数是3，而猞猁的是2。理论模型的分析表明，雪兔时间序列的维数是3，是因为其同时受到上一个和下一个营养级的调控。雪兔的食谱中，不同物种的生产者之间是互补的，其捕食者也是一个内部捕食的集团。而对猞猁而言，作为雪兔的特化捕食者，其种群动态主要受到猎物可用性的控制，所以维数是3。总的来说，雪兔受到食物和捕食者的影响，而猞猁仅受到食物的影响，这种不对称性导致了复杂的种群动态。

研究背景和数据

尽管北方针叶林具有较低的生物多样性，其生态系统中生态关系也是极其复杂的。但仅关注雪兔时，可以得到一个以雪兔为中心的较小的食物网，关注猞猁时更是如此。

已经有许多研究指出，这两个种群的动态是一个典型的捕食者-猎物循环。在此基础上，为了探索雪兔和猞猁的关键交互模式，对雪兔和猞猁的时间序列进行了分析。雪兔的数量动态从加拿大雪兔皮毛收购记录和种群数量调查中估计，猞猁的数量动态由种群数量调查中给出。这些数据存在一些缺陷，即观测的方法不同，时间序列的时间段、长度不同，观测的地点并不完全一致。因此，应该将不同来源的时间序列单独分析。

数据经过了对数转换以稳定方差，由于种群的数量动态受出生率和死亡率乘积的影响，这种转换是有生物学意义的。

时间序列分析

经典地，可以从自回归模型开始考虑，其中Xt为t时的种群数量，伊普西隆为时间、状态相关的误差序列：

X_{t} = F_{d} (X_{t - 1}, X_{t - 2}, . . ., X_{t - d}) + ε_{t}

如果给定的Fd是连续的，那么估计所需的样本量为d的指数级，但估计d所需的样本大小仅为二次级。首先用交叉验证的方法确定d，对所有可能的d（1-4），对每条时间序列，每次排除一个点进行预测，选择使得交叉验证最小的d值。

对于Fd，分别选用Nadaraya–Watson核回归和局部加权线性回归，均用高斯核作为核函数。回归结果显示，雪兔时间序列的维数似乎为2，而猞猁的序列维数更接近3，并且在多个数据集间保持了高度一致性。Fd模型的好处在于，非参数回归的结果不受参数解释的影响，然而这个模型的高自由度导致了高的统计方差，即具有一定的不确定性。

为了克服回归的不确定性，考虑广义可加的滞后回归模型。首先对序列的可加性进行了检验，绝大数序列都符合可加性的假设。尽管这可能因为样本数量过少而犯的二类错误，但是在生物学上可加性的假设也是合理的。因此，假设年际之间在对数尺度上没有交互，考虑下面这个模型。其中f为具有两个自由度的三次样条平滑：

X_{t} = f_{1} (X_{t - 1}) + . . . + f_{d} (X_{t - d}) + ε_{t}

使用两种非线性检验（Hjellvik and Tjøstheim非参数检验和Tasy的Tukey单自由度检验）测试模型在对数尺度上是否是线性的，5/14的猞猁序列被认为不可由线性关系建模（95%置信水平），另有1个序列接近0.05的水平。这比预期得要线性得多，因此考虑进一步简化模型为如下形式：

X_{t} = α_{t - 1} X_{t - 1} + . . . + α_{d} X_{t - d} + ε_{t}

基于线性模型的可加模型的d通常比基于非线性模型的可加模型的d要多。尽管如此，雪兔的时间序列在对数尺度上表现为3阶的可加过程，而猞猁表现为大约2阶的。当然，事实上用非线性过程描述可能更为准确，但这种非线性过程仍然是单调的。基于这种单调性，可以用线性回归对Xt和f(Xt)的关系做平均。

对雪兔的种群数量而言，对数-线性和对数-可加模型都报告了负的直接密度制约系数系数（-0.38 ~ -0.05，均值-0.23），而无滞后二阶依赖性（0.06~0.11，均值0.09），但是和滞后三阶系数有着很强的负依赖性（-0.52~-0.24，均值-0.38）。对猞猁的而言，直接密度制约系数是正的（0.01~0.48，均值0.26），而滞后二阶系数是强烈的负的（-0.84~-0.27，均值-0.63）。所有的加性模型均表现为阻尼震荡模式，限制环不明显【即种群数量随时间趋向衰减而稳定，参考洛特卡-沃尔泰拉方程的稳定条件】。

理论分析

过去的研究显示，雪兔采食多种植物同时也被多种捕食者捕食。猞猁作为雪兔的特化捕食者，以捕食雪兔为主，极少捕食其它物种。这个研究想要强调的是，营养级假说在研究雪兔-猞猁动态时更为合理，因为雪兔受到上下两个营养级的作用，而猞猁仅受食物驱动。

研究发现，雪兔时间序列的维数并不高，可以推测应该将捕食者作为一个群体、生产者作为一个群体考虑，否则期望观察到更高的维数。捕食者团体强烈地受到集团内捕食地影响，当雪兔的种群数量减少时更是如此。比如，在1986-1994年间，猞猁是Kluane地区雪兔的主要捕食者，而在同一时期，Kluane地区的苍鹰数量低于正常水平。在St. Lawrence河的Anticosti岛上，不存在猞猁但野兔的周期性变化仍然存在，红狐和大角鸮可能代替了它的作用。

植物对雪兔而言可以分为适口的和不适口的两类。适口的食物在雪兔数量增多时下降，但在雪兔数量降低时恢复得很快。雪兔对植物群落的影响是短暂的，一项在Kluane地区进行的实验，将野兔在一片4公顷的样地连续去除8年，对植物群落也没有影响。

雪兔是猞猁主要的食物。尽管猞猁可能被几种顶级捕食者捕食，但研究和我们的系统动力学表明，可以将猞猁数量的时间序列看作为雪兔-猞猁交互的结果。

基于以上的分析，我们可以知道。研究猞猁的动态时，需要关注雪兔的动态；而研究徐图的动态时，需要关注捕食者和植物集团，这些都是密度依赖性的。据此，研究提出了一个简单的动力学模型，可以用于理解统计模型的结果：

\begin{matrix} V_{t + 1} = V_{t} F_{v} (V_{p}, H_{p}, ε_{v}) \\ H_{t + 1} = H_{t} F_{h} (V_{p}, H_{p}, P_{p}, ε_{h}) \\ P_{t + 1} = P_{t} F_{p} (H_{p}, P_{p}, ε_{p}) \end{matrix}

其中Ht为t时刻野兔的多度，Vt为t时刻植物的多度，Pt是t时刻捕食者集团（注意不止猞猁）的多度。函数Fh,Fv,Fp描述的是每单位的生态关系，伊浦西龙为随机影响。由于野兔对植被的影响不大，捕食者对野兔的影响很大，同时又受到野兔种群的影响，因此可以认为：

\begin{matrix} h = l n H \\ \frac{\partial F_{h}}{\partial h} \approx 0 \\ \frac{\partial F_{p}}{\partial h} > 0 \\ \frac{\partial F_{h}}{\partial p} < 0 \end{matrix}

将Fh,Fv,Fp在对数变换的丰度上进行泰勒展开，用一阶项近似这些函数。然后，可以将对数-线性滞后模型写成如下形式：

h_{t} = α_{1} h_{t - 1} + α_{2} h_{t - 2} + α_{3} h_{t - 3} + ε_{t}

其中阿尔法可以视为F的函数：

\begin{matrix} α_{1} = 3 + \frac{\partial F_{v}}{\partial v} + \frac{\partial F_{h}}{\partial h} + \frac{\partial F_{p}}{\partial p} \\ α_{2} = - 3 - 2 \frac{\partial F_{v}}{\partial v} - 2 \frac{\partial F_{h}}{\partial h} - \frac{\partial F_{v}}{\partial v} \frac{\partial F_{h}}{\partial h} + \frac{\partial F_{v}}{\partial h} \frac{\partial F_{h}}{\partial v} - 2 \frac{\partial F_{p}}{\partial p} - \frac{\partial F_{v}}{\partial v} \frac{\partial F_{p}}{\partial p} - \frac{\partial F_{h}}{\partial h} \frac{\partial F_{p}}{\partial p} + \frac{\partial F_{h}}{\partial p} \frac{\partial F_{p}}{\partial h} \\ α_{3} = (1 + \frac{\partial F_{v}}{\partial v}) (1 + \frac{\partial F_{h}}{\partial h}) (1 + \frac{\partial F_{p}}{\partial p}) - (1 + \frac{\partial F_{v}}{\partial v}) \frac{\partial F_{h}}{\partial p} \frac{F_{p}}{\partial h} - (1 + \frac{\partial F_{p}}{\partial p}) \frac{\partial F_{v}}{\partial h} \frac{F_{h}}{\partial v} \end{matrix}

在这个模型中，体现了理论和统计的一致性。alpha3<0体现了野兔种群的自我调节。dFp/dp < 0体现了捕食者的集团内捕食的调控，但它不能是一个太负的值，否则alpha1期望小于0。alpha2约为0可能是因为广泛而大量的调节平衡了。

同理，对猞猁我们也可以做类似的模型。其中H'为野兔的多度，L为猞猁的多度，G为生态关系的函数：

\begin{matrix} H_{t + 1}^{^{'}} = H_{t}^{^{'}} G_{h} (H_{p}^{^{'}} L_{p} ε_{h}) \\ L_{t + 1} = L_{t} G_{l} (H_{p}^{^{'}} L_{p} ε_{l}) \end{matrix}

将G在对数变换的丰度上进行泰勒展开，用一阶项近似这些函数。然后，可以将对数-线性滞后模型写成如下形式：

l_{t} = β_{1} l_{t - 1} + β_{2} l_{t - 2} + ε_{t}

beta可以写为G的函数

\begin{matrix} β_{1} = 2 + \frac{\partial G_{h}}{\partial h} + \frac{\partial G_{l}}{\partial l} \\ β_{2} = \frac{\partial G_{h}}{\partial l} \frac{\partial G_{l}}{\partial h} - (1 + \frac{\partial G_{l}}{\partial l}) (1 + \frac{\partial G_{h}}{\partial h}) \end{matrix}

由于猞猁和雪兔间存在紧密的互作，可以认为：

\begin{matrix} \frac{\partial G_{h}}{\partial l} < 0 \\ \frac{\partial G_{l}}{\partial h} > 0 \end{matrix}

之前的统计结果表明，beta1>0而beta2<0。这说明只要猞猁和雪兔的种内调节不太强，那么就可以看到我们的经验模式。

编者总结

该研究从系统动力学角度，分析了加拿大北方针叶林的食物网中，雪兔和猞猁种群的动态。指出即使在一个相当复杂的食物网中，种群动态的维数可能也并不高，这强调了营养级观点的重要性。

该研究使用了非参数和基于参数的统计模型，在多个序列、多个模型中，关于维数的结果都是稳健的。为了进一步说明参数的合理性，使用理论模型，巧妙地解释了统计模型的结果，赋予了参数生物学意义，让我们确信这一发现并非偶然。

总的来说，该研究统计分析严谨，思路宽广；理论分析简洁而巧妙，和生物学结合紧密，这种思路非常值得学习。